Als bei einem Einsatz der Avengers in Lagos zwar der Diebstahl eines biologischen Kampfstoffes verhindert wird, dabei aber mehrere Zivilisten sterben, beschließen die Vereinten Nationen ein neues Gesetz, das die Avengers unter ihre Aufsicht bringen soll. Während Tony Stark alias Iron Man für eine Kontrolle der Superhelden votiert, stimmt Steve Rogers alias Captain America für ihre Unabhängigkeit. Auch die Teammitglieder sind uneinig und verteilen sich auf die beiden Wortführer. Als ein Bombenattentat auf jene UN-Versammlung verübt wird und man als vermeintlichen Schuldigen Steves alten Freund Bucky Barnes, nun als Winter Soldier bekannt, ausmacht, verschärft sich die Lage. Nachdem Steve Anweisungen missachtet und versucht Bucky auf eigene Faust zu stellen, damit dieser bei seiner Verhaftung nicht getötet wird, kommt es zu immer offeneren Animositäten zwischen den Superhelden ...
Nach all der Zerstrung, die mit der Abwehr globaler Bedrohungen durch die Avengers einhergegangen ist, ist die US-Regierung der Meinung, dass es eine strkere Kontrolle der Superhelden braucht. Man beschliet daher eine Instanz zu schaffen, die dafr Sorge tragen soll, dass die Helden nur noch auf Anweisung aktiv werden und Bericht erstatten. Iron Man Tony Stark (Robert Downey Jr.) untersttzt den Plan. Er hat nach der gescheiterten Schpfung des feindseligen Super-Roboters Ultron aus erster Hand erfahren mssen, was passieren kann, wenn man auf eigene Faust handelt. Doch Steve Rogers alias Captain America (Chris Evans) wei nur zu gut, wie eine solch mchtige Organisation missbraucht werden kann. Er stellt sich gegen das Vorhaben, sodass es zur Auseinandersetzung mit seinem Kollegen kommt.
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